Servidor:
Usted necesita un marco de trabajo en el lado del servidor, no son buenas python opciones: Django, Frasco, Botella, webpy. Ese marco recibirá un (ajax) el proceso de solicitud de la GeoJson y devuelve la cadena.
Después de que la información entra en el marco de que ahora son "python" y puede utilizar la herramienta de ustedes preferencia a leer y trabajar con el GeoJSON, que podría ser, por ejemplo, bien formada, o de Osgeo OGR enlaces Python. Si usted elige Django, que ya vienen con la geometría de los ayudantes - GeoDjango.
Cliente:
En el lado del cliente, usted necesita algo que hacer los llanos de realizar la solicitud, la recepción de la respuesta y muestra el cuadro de información más fácil. Para eso puedes usar marcos/herramientas como ExtJS, Jquery interfaz de usuario (UI), Dojo, KendoUI
Personalmente yo uso una combinación de Django + ExtJS para lograr este tipo de cosas. Es una carga pesada combinación, me explico, no tiene mucho más recursos que usted necesita. Pero es tan fácil de usar y está muy bien documentado que yo no recomendaría otra cosa para empezar. Después de hacer el tutorial básico de ambos (Django, Extjs) usted tiene información suficiente para realizar la tarea indicada en la pregunta. Más tarde puede probar otras opciones.
Por cierto, Extjs si gratuito sólo para los proyectos de código abierto, que tome en cuenta.
Btw2, para ejecutar python marco en el servidor necesitará un servidor web con wsgi. Mi opción es Nginx+uwsgi. Echa un vistazo al implementar la sección de la documentación de django.